El crecimiento de los arbustos alpinos sigue patrones estacionales bimodales en todos los biomas

Biología de las comunicaciones volumen 5, número de artículo: 793 (2022) Citar este artículo

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Debido al cambio climático, los ecosistemas alpinos adaptados al frío se están convirtiendo en focos de calentamiento. Sin embargo, no se comprende bien la complejidad de las fuerzas impulsoras del crecimiento, la ganancia de biomasa asociada y el almacenamiento de carbono de los arbustos alpinos. Monitoreamos los mecanismos de crecimiento alpino de seis especies de arbustos comunes en biomas contrastantes, el Mediterráneo y la tundra, utilizando 257 dendrómetros, registrando la variabilidad del diámetro del tallo con alta resolución temporal. Al vincular el crecimiento de los arbustos con las condiciones ambientales del sitio, modelamos patrones de crecimiento intraanual basados en modelos no lineales de retardo distribuido implementados con modelos aditivos generalizados. Encontramos patrones de crecimiento bimodal pronunciados en todos los biomas y, contraintuitivamente, dentro del bioma adaptado al frío, la humedad y dentro del bioma adaptado a la sequía, la temperatura fue crucial, con consecuencias inesperadas. En un mundo más cálido, la zona alpina mediterránea podría experimentar fuertes cambios de vegetación, aumento de biomasa y reverdecimiento, mientras que la tundra alpina podría experimentar menos cambios en los patrones de vegetación, modificaciones menores de las reservas de biomasa y más bien oscurecimiento.

Se espera que el rápido cambio climático afecte a las plantas leñosas en todos los biomas, pero las tendencias observadas en las últimas décadas son estacionalmente heterogéneas y espacialmente variables1. Un aumento de la temperatura, que supera el promedio mundial, está convirtiendo a los ecosistemas de gran altitud en focos de calentamiento climático2,3. Dentro de estos puntos críticos emergentes, la vida se ha adaptado evolutivamente a las peculiaridades físicas del entorno alpino, con temperaturas demasiado bajas para sustentar el crecimiento de los árboles y especies de plantas que alcanzan su límite climático de baja temperatura4. Al mismo tiempo, se espera que los cambios observados y previstos en esta estructura de la vegetación tengan un profundo impacto en el ciclo global del carbono y el clima4,5. Sin embargo, dada la complejidad y la heterogeneidad espacial de las tendencias observadas, los patrones generales y los procesos fisiológicos subyacentes siguen siendo poco comprendidos6,7.

En las regiones alpinas del bioma de tundra, una intensa tendencia al calentamiento3,8 ha mejorado fuertemente el crecimiento de los arbustos y promovido la invasión de arbustos en el límite superior de distribución, lo que ha llevado a un aumento generalizado de la biomasa y la cobertura de arbustos enanos9,10, con posibles implicaciones. para la absorción y almacenamiento de CO2 atmosférico, así como el verdor del paisaje y sus reacciones asociadas3,6,7,11. Aparte de la disminución de la temperatura latitudinal, se cree que el crecimiento en estos ecosistemas de altas latitudes se ve limitado principalmente por la disminución de las temperaturas al aumentar la elevación4. Se cree que este vínculo con la temperatura y las condiciones de la atmósfera libre es menos pronunciado en los arbustos, en comparación con los árboles, principalmente debido a su menor estatura12. Al mismo tiempo, estudios recientes enfatizan los impactos locales de otros factores sobre el crecimiento y la distribución de las plantas, incluida la duración y la distribución espacial de la capa de nieve13,14 y los regímenes asociados de humedad del suelo7,15. Por lo tanto, los posibles cambios en la cantidad y la estacionalidad de las precipitaciones podrían afectar adicionalmente al crecimiento de las plantas leñosas en estas zonas. En general, se espera que las precipitaciones aumenten en la mayoría de las regiones del Ártico16, lo que puede implicar una interacción compleja con la creciente demanda de evaporación asociada con el aumento de las temperaturas7.

En el bioma mediterráneo, el clima se caracteriza por veranos cálidos y secos e inviernos suaves, con un máximo de precipitaciones pronunciado en invierno y frecuentes precipitaciones extremas después de la estación seca16,17. En consecuencia, el crecimiento de los arbustos está fuertemente limitado por la sequía durante los meses de verano y, por lo tanto, el crecimiento podría disminuir con el calentamiento de las estaciones de crecimiento y el aumento de la aridificación2,18. Al mismo tiempo, el crecimiento en las regiones alpinas se ve limitado además por inviernos comparativamente fríos con poca capa protectora de nieve19,20. Por lo tanto, el calentamiento invernal previsto podría mejorar el crecimiento de los arbustos en estas regiones al reducir las limitaciones térmicas y, en consecuencia, alargar la temporada de crecimiento21,22.

En general, todavía nos falta una comprensión profunda de cómo el cambio climático podría afectar el crecimiento radial, la ganancia de biomasa asociada y el almacenamiento de carbono de los arbustos en todos los biomas7,23,24,25,26. En este caso, comprender la fisiología de las plantas y la estacionalidad de la actividad cambial en escalas de tiempo dentro de un año, en lugar de entre años, arrojará importantes conocimientos sobre los mecanismos relevantes que impulsan estos procesos27. Los patrones anuales en el crecimiento radial del tallo de las plantas leñosas del hemisferio norte están determinados por la actividad fisiológica de los meristemas (considerados como actividad sumidero del CO2)28,29, incluyendo procesos sucesivos de expansión celular, engrosamiento de las paredes celulares, lignificación y crecimiento celular programado. muerte30. Dado que el suministro de carbono procedente del CO2 ambiental es suficiente, estos procesos, a su vez, están directamente controlados por limitaciones ambientales y de desarrollo31. Por tanto, el crecimiento radial se limita a estaciones favorables dentro del año32,33. Al mismo tiempo, la variabilidad espacial en las condiciones ambientales a pequeña escala causada por la topografía heterogénea de las regiones alpinas determina adaptaciones específicas de cada especie, lo que conduce a patrones de nicho altamente localizados y las correspondientes variaciones de los mecanismos de crecimiento34.

Para monitorear los patrones intraanuales y espaciales en la expansión y contracción radial del tallo, la fenología y el desarrollo del xilema, así como sus relaciones con el medio ambiente, los dendrómetros de alta precisión han demostrado ser herramientas efectivas para los árboles33,35 y, más recientemente, para arbustos14,36. Capaces de registrar cambios con una alta resolución temporal, revelan conocimientos en las escalas de tiempo de acción relevantes, que probablemente cierren la brecha obvia entre la fisiología de la planta (es decir, la formación del xilema) y su resultado, el crecimiento radial general del tallo37. Además de capturar estos procesos de crecimiento radial, las mediciones brutas registradas contienen información importante sobre la hinchazón y contracción del tallo resultante de los cambios de presión de turgencia impulsados por el agua en el xilema35. Utilizando 257 dendrómetros, monitoreamos el crecimiento de seis especies de arbustos alpinos comunes, tres dentro del bioma mediterráneo y de la tundra (Fig. 1), durante un período consecutivo de cinco años. Para vincular el crecimiento de arbustos observado con las condiciones climáticas medidas en el sitio, modelamos patrones de crecimiento intraanual basados en modelos no lineales de retardo distribuido, que se implementaron con modelos aditivos generalizados. Por lo tanto, pudimos centrarnos en la dinámica intraanual del crecimiento de los arbustos, que a menudo se pasa por alto en estudios anteriores, debido a la baja resolución temporal (generalmente anual) de los métodos de medición tradicionales6,7,15.

Las cuatro regiones de estudio y su ubicación en Noruega (a) y España (b). Fuente de datos para los modelos de elevación: Noruega75, España76.

Debido a la topografía heterogénea de las regiones alpinas, ambas regiones estudiadas se caracterizaron por una alta variabilidad espacial en condiciones ambientales a escala fina, con crestas expuestas locales y pendientes adyacentes altamente diferenciadas por la distribución de la nieve, el viento y la exposición a la radiación solar (Fig. 2b). . Estas condiciones, reflejadas en el diseño de nuestro estudio, determinaron adaptaciones específicas de cada especie, lo que condujo a patrones de nicho altamente localizados y las correspondientes variaciones de los mecanismos de crecimiento34. Aun así, esperábamos que los siguientes patrones de crecimiento se reflejaran en nuestros registros:

Para el bioma de tundra, la formación de xilema y el crecimiento resultante del tallo se restringen a una fase corta de xilogénesis activa durante las partes más cálidas y sin nieve del año15, y los procesos de crecimiento se atribuyen principalmente a condiciones térmicas favorables4,33,38. Por lo tanto, un calentamiento climático acelerado muy probablemente dará como resultado respuestas de crecimiento positivas y, posteriormente, un posible cambio de la distribución de las especies a elevaciones más altas4,39.

Para el bioma mediterráneo, muchas especies muestran un fuerte patrón bimodal en la formación anual de xilema y crecimiento del tallo, inducido por la sequía estival y controlado por la fenología de la especie. Por lo tanto, el crecimiento principal se limita a las fases de máxima precipitación en primavera y otoño21,40,41,42 y está controlado principalmente por la disponibilidad de agua. Por lo tanto, el calentamiento de las estaciones de crecimiento y el aumento de la aridificación probablemente darán como resultado respuestas de crecimiento negativas2,18.

Cambio promedio del diámetro del tallo entre 2015 y 2019 (a) en las posiciones topográficas de la cresta (azul) y la pendiente (amarilla). Para B. nana, hubo algún incremento de tallo medido durante el invierno de 2016 para especímenes individuales en las laderas, relacionado con el peso de la nieve que causó dificultades técnicas. Las líneas muestran un cambio acumulativo en el diámetro del tallo y una contracción reversible inducida por el déficit de agua derivada de estas curvas acumulativas. b, c Resuma los datos ambientales promedio diarios (humedad del suelo, temperatura del suelo y déficit de presión de vapor) 2015-2019 (b) y la variación intraanual (mensual) durante el mismo período (c). El número de dendrómetros instalados para cada especie en cada posición topográfica se presenta en d, e muestra los valores de humedad relativa medidos en tres puntos de medición. Estos valores, junto con las mediciones de temperatura específicas del sitio, se utilizaron para calcular el déficit de presión de vapor.

Los biomas mediterráneos y de tundra se caracterizan por regímenes ambientales muy diferentes (Fig. 2b, c), y nuestros resultados con respecto a los impulsores climáticos del cambio radical sugieren diferencias claras en las relaciones entre el clima y el crecimiento y, en consecuencia, en los mecanismos subyacentes que impulsan los procesos de crecimiento. En general, encontramos que el diámetro del tallo está estrechamente relacionado con el microclima local, con las tres variables ambientales (temperatura del suelo (T), humedad del suelo (SM) y déficit de presión de vapor (VPD)) que influyen fuertemente en los cambios en el diámetro del tallo a lo largo del año (Figs. 3a, b, 4a, b). Las diferencias se hicieron obvias con respecto al calendario intraanual de las dependencias ambientales, con efectos que variaron fuertemente a lo largo del año y, en menor medida, entre especies y posiciones topográficas.

Los modelos para la tundra (a) y las especies mediterráneas (b) incorporan efectos ambientales retardados (humedad del suelo, temperatura y déficit de presión de vapor) como modelos no lineales de retardo distribuido (DLNM). Los colores indican los intervalos de tiempo de retraso incluidos en los DLNM (retraso). Las barras en la parte inferior de cada gráfico muestran las estaciones meteorológicas. Las áreas coloreadas muestran los intervalos de confianza del 95%.

Cada parámetro se modeló a partir de mediciones horarias sin procesar utilizando modelos aditivos generalizados (GAM), incluido el sitio de muestreo y el año como efectos aleatorios. Las barras en la parte inferior de cada gráfico muestran las estaciones meteorológicas. Las especies de tundra se presentan en un mientras b muestra las especies mediterráneas.

Nuestras especies focales en el bioma de la tundra generalmente comenzaron la expansión radial del tallo en primavera (marzo-abril, Fig. 5), en estrecha concordancia con el aumento de la humedad del suelo en primavera, pero antes del aumento gradual de la temperatura del suelo, posiblemente causado por un retraso en el calentamiento del suelo. después del derretimiento de la nieve (Fig. 3a). Este incremento inicial del tallo a principios de año se complementó con una fase de crecimiento mucho más pronunciada a finales del verano (Fig. 5). Para las especies de tundra, esta fase principal de crecimiento estival fue promovida por condiciones térmicas a corto y largo plazo y cesó con la fuerte disminución de la humedad del suelo asociada con suelos helados o nieve, independientemente de la posición topográfica (Figs. 3a, 5). Además, en las posiciones expuestas de las crestas del bioma de la tundra, donde generalmente falta una capa protectora de nieve y, en consecuencia, las temperaturas invernales caen significativamente (Fig. 2b), encontramos un cese del crecimiento en verano seguido de una fase de contracción radial del tallo durante los meses de invierno (Fig. .5). Además, los patrones de crecimiento de las especies de arbustos de tundra estaban estrechamente relacionados con fluctuaciones a corto plazo en la VPD (Fig. 3a).

Las curvas de puntos grises muestran las medias diarias del cambio medido en el diámetro del tallo en relación con el inicio del año para todos los dendrómetros individuales. Las líneas de colores muestran el cambio modelado en el diámetro del tallo a partir de estos datos sin procesar para las seis especies focales y posiciones topográficas. El sitio y el año de muestreo se incluyeron como efectos aleatorios en el modelo. Las barras en la parte inferior de cada gráfico muestran las estaciones meteorológicas. Las áreas coloreadas muestran los intervalos de confianza del 95%. Las fotografías muestran un ejemplar representativo de cada especie y fueron tomadas por los autores.

En general, nuestros resultados revelan que el crecimiento en el entorno de la tundra alpina está fuertemente sincronizado en el tiempo y es altamente estacional, con un incremento radial del tallo limitado principalmente al período sin nieve en primavera y verano (Fig. 5) y altamente adaptado a las fluctuaciones estacionales de temperatura y ciclos anuales de congelación y descongelación del suelo (Fig. 3a). Sin embargo, además de la limitación esperada del crecimiento durante los meses de invierno, asociada con las bajas temperaturas, el congelamiento del suelo y la capa de nieve, nuestra especie focal experimentó una fase de cese del crecimiento o incluso una reducción activa del tallo durante el verano, lo que llevó a patrones bimodales inesperados de crecimiento del tallo. cambio de diámetro (Fig. 5). Esta bimodalidad estuvo presente tanto en especies de hoja caduca (Betula nana) como de hoja perenne (Empetrum nigrum ssp. hermaphorditum y Phyllodoce caerulea), pero varió en intensidad y sincronización, siendo E. hermaphroditum la que mostró la bimodalidad menos pronunciada en el patrón anual de tallo de la especie. cambiar (Fig. 5). Además, esta fase de cese del crecimiento a principios del verano parecía estar relacionada con las altas temperaturas, así como con el aumento del déficit de presión de vapor y la disminución de la humedad del suelo (Figs. 4a, 5), lo que indica un vínculo con el aumento de la transpiración y el agotamiento del agua después del primer aumento. de la humedad del suelo en primavera. Por lo tanto, aunque las condiciones de calentamiento inicialmente promovieron el crecimiento dentro de los ecosistemas ártico-alpinos, las temperaturas extremas del verano y la limitación de humedad asociada inhibieron el crecimiento en verano, limitando así los procesos de crecimiento durante el período sin nieve.

De manera similar a los patrones observados en el bioma de la tundra, el crecimiento en el bioma mediterráneo generalmente comenzaba con una expansión radial inicial del tallo en primavera o principios del verano (Fig. 5). Para las especies mediterráneas Cytisus galianoi y Genista versicolor, encontramos que este inicio temprano del crecimiento se ve afectado principalmente por el aumento a corto plazo de las temperaturas y la humedad del suelo en todas las posiciones topográficas (Figs. 3b, 4b). Por el contrario, para la especie Astragalus granatensis, el inicio del crecimiento mostró una baja sincronía general con nuestros parámetros ambientales medidos, y la expansión del tallo comenzó muy temprano, ya antes de que ocurriera el aumento de las temperaturas en primavera (Fig. 4b). La fase inicial de incremento radial del tallo fue seguida por una fase fuertemente pronunciada de contracción del tallo de verano en las especies mediterráneas, principalmente relacionada con fluctuaciones a corto plazo en la VPD, pero en muchos casos comenzó antes del principal aumento de la VPD en verano (Fig. 4b). . Además, el cese del crecimiento observado durante los meses de verano se relacionó con las condiciones de humedad del suelo durante todo el año (Fig. 3b, 4b) y resultó en un fuerte patrón bimodal de cambio en el diámetro del tallo con una alta amplitud anual (Fig. 5). En consonancia con esto, también observamos dimorfismo estacional en la especie alpina mediterránea A. granatensis. El crecimiento comenzó nuevamente a fines del verano, estrechamente relacionado con la humedad disponible del suelo, siendo la disponibilidad de humedad a corto y largo plazo igualmente importante (Fig. 3b). Este período de crecimiento principal continuó hasta bien entrados los meses meteorológicos de invierno, lo que llevó a un incremento general de tallos mayor en comparación con las especies de tundra, que ocurrieron principalmente más tarde durante el año (Fig. 5).

Como era de esperar, los patrones de crecimiento de las especies mediterráneas estaban estrechamente relacionados con la disponibilidad de humedad durante todo el año, con cambios en el diámetro del tallo controlados principalmente por la sequía de verano y las precipitaciones invernales (Fig. 3b). Aquí, identificamos la baja disponibilidad general de humedad del suelo como un factor principal para limitar la expansión radial del tallo durante los meses de verano, mientras que las bajas temperaturas fueron cruciales para limitar la expansión del tallo durante el invierno (Fig. 3b). Por lo tanto, encontramos que los procesos de crecimiento de la especie se limitaban principalmente a fases de suficiente humedad del suelo durante la primavera y el otoño (Fig. 4b), continuando hasta los meses de invierno siempre que las condiciones térmicas fueran favorables.

Para el bioma de la tundra, generalmente se supone que el crecimiento radial de las plantas leñosas se restringe principalmente a una fase corta de xilogénesis activa durante las partes más cálidas y sin nieve del año, de junio a agosto14, con un inicio del crecimiento en primavera desencadenado por un aumento gradual. temperaturas o umbrales de temperatura11,33. Aquí, encontramos un inicio más temprano de la expansión radial del tallo en las tres especies de tundra, estrechamente relacionado con el aumento de la humedad disponible del suelo asociado con el deshielo del suelo o el deshielo. Se ha informado que una disponibilidad suficiente de agua en el suelo repone el agua del tallo, lo que se asocia con un aumento de la presión de turgencia, lo que permite procesos de crecimiento en estas especies de floración temprana23,35,43,44, vinculando estrechamente el crecimiento con la capa de nieve y la duración de la temporada de crecimiento42,45. De acuerdo con estudios anteriores, por ejemplo31, nuestros resultados no indicaron ninguna influencia del agotamiento de carbono, lo que limita dichos procesos de crecimiento al inicio de la temporada de crecimiento, pero las heladas tardías podrían limitar la actividad cambial temprana de la temporada en el bioma de la tundra46. Aquí, los arbustos han desarrollado importantes mecanismos de adaptación para sobrevivir durante las condiciones invernales extremas que caracterizan la región, incluida una fase de reducción activa del agua de las células para evitar daños celulares en las posiciones expuestas de las crestas, donde falta una capa protectora de nieve14,17. En consecuencia, el crecimiento radial del tallo cesó durante el otoño en nuestra especie, y encontramos que el momento de este cese del crecimiento está estrechamente relacionado con la caída de la humedad del suelo asociada con la congelación del suelo. Por lo tanto, el cese de la formación estacional de madera estuvo en gran medida desacoplado del descenso gradual de las temperaturas a finales del verano y el otoño, lo que contradice estudios anteriores33. Sin embargo, durante la fase principal anterior de crecimiento radial a finales del verano, nuestros resultados confirman un control térmico del crecimiento del tallo, por ejemplo33, con fuertes vínculos adicionales con la disponibilidad de humedad del suelo, especialmente en las pendientes, así como con fluctuaciones a corto plazo en el déficit de presión de vapor atmosférico. tanto en especies de hoja perenne como de hoja caduca. Así, para las especies de tundra, podemos confirmar la importancia general de la duración de las condiciones favorables durante los meses de verano (temporada de crecimiento) para la xilogénesis y el consiguiente incremento del tallo durante esta fase principal de crecimiento38,47. Sin embargo, si bien los procesos de crecimiento en ambientes ártico-alpinos generalmente se atribuyen principalmente a las temperaturas4,33,38, nuestros resultados resaltan la importancia de la disponibilidad de humedad del suelo controlada térmicamente, en este contexto, apuntando hacia una limitación de humedad emergente inducida por el calentamiento48.

En climas fríos, se ha demostrado que el crecimiento de los arbustos responde positivamente al aumento de las temperaturas, con especial énfasis en las condiciones tempranas de la estación49, mientras que sólo un pequeño número de estudios han informado una respuesta negativa del crecimiento al calentamiento del verano36,39,50,51. Por lo tanto, se predice que un calentamiento climático acelerado dará como resultado respuestas de crecimiento positivas y, posteriormente, un posible cambio de la distribución de las especies a elevaciones más altas4,39,50. Sin embargo, nuestros resultados implican una clara limitación del crecimiento en verano, lo que sugiere que el crecimiento radial en los arbustos del bioma de tundra seca en invierno sigue un patrón bimodal, con una fase de reducción del diámetro del tallo o cese del crecimiento a principios del verano. Descubrimos que el momento de esta contracción del tallo de verano en el bioma de la tundra está estrechamente relacionado con la temperatura del verano y los máximos de VPD, siendo más pronunciado durante los veranos excepcionalmente cálidos, especialmente para las especies de hoja perenne E. hermaphroditum y P. caerulea. Por lo tanto, la limitación del crecimiento en verano puede interpretarse como una reacción a las temperaturas inusualmente altas del verano, que provocan un aumento de la transpiración después del agotamiento del agua de deshielo en primavera, lo que detiene los procesos de crecimiento35,52. Por lo tanto, la latencia estival observada en los arbustos de tundra es muy probablemente el resultado de la sensibilidad de la especie a las condiciones térmicas cambiantes, con veranos que se calientan rápidamente1,8 y los efectos positivos del alargamiento previsto de la temporada de crecimiento debido al cambio climático3 podrían ser contrarrestados por estos limitaciones ambientales.

Si bien nuestros hallazgos confirmaron los efectos positivos generales de las temperaturas sobre la tasa y duración del crecimiento, el aumento de las temperaturas en verano probablemente limitará la actividad cambial durante la temporada de crecimiento principal47,50, mientras que las temperaturas bajo cero y la congelación del suelo limitarán los procesos de crecimiento durante los meses de invierno. Por lo tanto, llegamos a la conclusión de que los veranos más cálidos en el bioma de la tundra podrían no promover, como generalmente se supone, sino más bien inhibir el crecimiento general de estas especies adaptadas al frío. Con su ritmo cambial fuertemente controlado por las condiciones térmicas que influyen en la congelación y descongelación del suelo y la disponibilidad asociada de humedad del suelo, los arbustos leñosos del bioma de la tundra probablemente mostrarán respuestas de crecimiento negativas en un ambiente cálido.

Para los árboles en las áreas mediterráneas secas en verano, se ha descrito durante mucho tiempo un patrón bimodal fuerte, controlado por la sequía, en la formación anual del xilema y el crecimiento del tallo, limitándose el crecimiento a la primavera y el otoño22,40,41,42. En nuestro estudio, encontramos patrones bimodales similares en la variación radial del tallo de arbustos leñosos del bioma mediterráneo. Aquí, el primer incremento radial del tallo tuvo lugar en primavera, generalmente entre febrero y mayo. Para dos de las especies monitoreadas (C. galianoi y G. versicolor), nuestros resultados confirman un control térmico en este inicio de la temporada de crecimiento, informado en estudios anteriores en diferentes ambientes11,33,41. Para estas especies, las bajas temperaturas a finales del invierno, experimentadas especialmente en las posiciones expuestas de las crestas, presumiblemente están limitando el crecimiento, provocando un corto período de inactividad invernal17, en el que las precipitaciones primaverales desempeñan un papel adicional13. Por el contrario, encontramos que el incremento de tallos temprano en la temporada de A. granatensis en su mayoría desvinculado de los controles ambientales medidos y, por lo tanto, posiblemente relacionado con factores internos asociados con el fotoperíodo49,53,54.

La primera fase de crecimiento del tallo fue seguida por un período de contracción radial del tallo observado en nuestra especie focal durante los meses de verano, lo que puede interpretarse como una interrupción de los procesos de crecimiento, acompañado de una contracción adicional del tallo, probablemente relacionada con el agua37 . En estudios previos en el Mediterráneo, la causa de dicha quietud estival se ha descrito como una limitación de la actividad cambial para aclimatarse a las sequías estivales y condiciones de crecimiento más favorables durante la primavera y el otoño, incluidas temperaturas suaves y una disponibilidad adecuada de agua en el suelo17,40. Nuestros resultados confirman esta suposición hasta cierto punto, vinculando la contracción de los tallos de verano de las especies mediterráneas principalmente con el aumento de la aridez experimentada durante los meses de verano, con un creciente déficit de presión de vapor atmosférico y una humedad limitada del suelo, que en combinación crean un desequilibrio entre la transpiración y la absorción de agua. , reduciendo la presión de turgencia e impidiendo el crecimiento del tallo radial34,43. Al mismo tiempo, nuestros resultados revelan que la contracción estival de las especies mediterráneas suele comenzar poco antes del principal aumento estival de la VPD y además está relacionada con condiciones secas a largo plazo y agua limitada en el suelo durante todo el año, especialmente en las crestas expuestas, que También se caracterizan por una menor disponibilidad de humedad del suelo durante los meses de invierno. En comparación con la contracción estival relacionada con el estrés observada en el bioma de la tundra, concluimos que, a diferencia de los árboles13, el ritmo cambial anual de las especies de arbustos alpinos mediterráneos está altamente adaptado al ambiente seco y controlado endógenamente41,55, con diferentes niveles de adaptación a la sequía entre especies. Aquí, los procesos bianuales de formación de hojas observados en A. granatensis son un fuerte indicador de esta adaptación.

En general, los estudios dendroecológicos de plantas leñosas mediterráneas coinciden en que los principales procesos de crecimiento tienen lugar en primavera, mientras que la segunda fase de incremento del tallo en otoño juega sólo un papel menor en la xilogénesis12,13,24,41,56. Para nuestras especies focales, sin embargo, nuestros resultados implican un papel importante de una segunda fase de crecimiento. La fase de expansión radial del tallo continuó durante todo el otoño y hasta bien entrados los meses de invierno, sin un cese claro del crecimiento. Este crecimiento adicional puede atribuirse a la continua división y expansión celular, promovida por las precipitaciones de otoño e invierno17,56. Aquí, las temperaturas invernales del suelo no tuvieron ningún efecto limitante en las laderas, donde una capa de nieve discontinua evitó la congelación del suelo. Sin embargo, encontramos que el crecimiento del tallo en invierno se vio ligeramente afectado por las temperaturas más bajas y el congelamiento ocasional del suelo que caracteriza las posiciones de las crestas libres de nieve. Por lo tanto, nuestros resultados respaldan estudios previos, que sugieren que el calentamiento invernal podría promover el crecimiento radial general del tallo de las especies de arbustos mediterráneos21,22, especialmente en las posiciones expuestas de las crestas. Esto implica que en una región que antes se percibía principalmente controlada por la sequía, las tres especies focales podrían volverse cada vez más dependientes de temperaturas invernales favorables, lo que permitiría una actividad cambial continua, lo que resultaría en un aumento general en el crecimiento del tallo realizado y la absorción de CO2 asociada. Al mismo tiempo, sin embargo, los cambios futuros en las precipitaciones invernales2 podrían tener efectos negativos.

En general, encontramos especies de arbustos mediterráneos-alpinos fuertemente adaptados a las severas sequías de verano, con su ritmo cambial estrechamente vinculado a la dinámica estacional del agua. Este mecanismo adaptativo hace que estas especies sean menos sensibles a los cambios ambientales de su entorno inmediato y podría mitigar los efectos negativos previstos del aumento de la aridificación. En un ambiente cada vez más cálido, podrían beneficiarse de un consiguiente alargamiento de la fase de crecimiento inducido por la temperatura hasta los meses de invierno.

De acuerdo con estudios anteriores, por ejemplo, 14,18, encontramos que los cambios radiales en el tallo de nuestras especies de arbustos focales en dos biomas fuertemente dispares están controlados por las condiciones microambientales de su entorno inmediato, cercano y subterráneo. La dinámica del uso del agua relacionada con la distribución de la nieve y la congelación del suelo, así como la sequía atmosférica, jugaron un papel importante aquí. Los patrones anuales de cambio del diámetro radial del tallo revelaron claros ciclos anuales periódicos de actividad cambial y latencia, estrechamente vinculados a los regímenes climáticos de los respectivos biomas. En general, podemos confirmar que los arbustos, similares a los árboles53,57, desarrollan estrategias altamente adaptadas de formación de madera para funcionar de manera óptima en las condiciones locales. Sin embargo, dicha adaptación a las condiciones macro y microclimáticas se ve seriamente desafiada en un entorno que cambia rápidamente54,58, donde los controles climáticos están cambiando. Con el intenso calentamiento experimentado en los ecosistemas alpinos2,3,8, las condiciones extremas están surgiendo como factores cruciales que limitan el crecimiento4. Por lo tanto, las ideas preconcebidas comunes sobre el crecimiento secundario en ambientes secos en verano versus ambientes secos en invierno ya no serán ciertas. Nuestros hallazgos revelan que una comprensión profunda de la dinámica del crecimiento y los mecanismos de respuesta bajo escenarios de cambio climático debe tener en cuenta la estacionalidad intraanual a pequeña escala de la actividad cambial y las relaciones entre el clima y el crecimiento. El avance de métodos de medición científicos establecidos, como el uso de mediciones horarias de dendrómetros a escala fina para modelar los cambios intraanuales en el diámetro del tallo en especies de arbustos en todos los biomas, condujo a ideas inesperadas: encontramos especies de arbustos de ambos biomas capaces de cambiar su actividad cambial hacia períodos favorables del año, con una fase distinta de inactividad estival controlada por limitaciones ambientales (aumento de las temperaturas estivales en el bioma de la tundra, sequía estival en el Mediterráneo), lo que da lugar a los patrones de crecimiento bimodal observados. Por lo tanto, el crecimiento mejorado de los arbustos, como se observa en la tundra alpina9,10, se limita a áreas con suficiente disponibilidad de agua durante estos períodos. Cuando la congelación del suelo en invierno y la capa de nieve limitan de manera crucial la disponibilidad de humedad del suelo, los procesos de crecimiento de los arbustos leñosos podrían verse cada vez más limitados. Sin embargo, las especies de arbustos alpinos mediterráneos podrían aumentar su biomasa cuando los inviernos más cálidos promueven períodos más cortos de capa de nieve y el consiguiente alargamiento de la fase de crecimiento hasta los meses de invierno. Inesperadamente, en un mundo potencialmente más cálido, los ecosistemas alpinos mediterráneos podrían experimentar fuertes cambios positivos en la vegetación, ganancia de biomasa y enverdecimiento alpino, mientras que los ecosistemas de tundra alpina podrían experimentar menos cambios en los patrones de vegetación, modificaciones menores de sus reservas de biomasa y un oscurecimiento más bien alpino.

El estudio se realizó en cuatro ubicaciones alpinas, dos en regímenes climáticos mediterráneos-alpinos en Sierra Nevada, España, y dos en regímenes climáticos ártico-alpinos en las montañas centrales de Noruega (Fig. 1). Cada ubicación estaba situada por encima de la línea de árboles local y se caracterizaba por una mezcla de vegetación arbustiva de hoja perenne y caducifolia dentro de un paisaje topográficamente heterogéneo. Siguiendo el marco de nuestro proyecto de investigación de ecosistemas alpinos a largo plazo (LTAER), los sitios monitoreados en cada ubicación se ubicaron a intervalos de ~100 m desde la línea de árboles hacia arriba y se estratificaron y se eligieron al azar para cubrir el gradiente de elevación. Dentro de cada banda de elevación, monitoreamos el crecimiento de arbustos y el ambiente del micrositio en distintas posiciones microtopográficas en crestas expuestas locales y laderas adyacentes. De acuerdo con la topografía, estos micrositios experimentan condiciones ambientales claramente diferentes (Fig. 2b), siendo las diferencias causadas principalmente por la distribución de la nieve, el viento y la exposición a la radiación solar. Así, las crestas arrastradas por el viento se caracterizan por una capa de nieve discontinua y un suelo profundamente helado en invierno en las zonas ártico-alpinas. Debido a la ausencia general de una gruesa capa de nieve en invierno, este efecto fue menos visible en las cordilleras mediterráneas, que se caracterizaron principalmente por condiciones ligeramente más secas durante todo el año.

En cada sitio, monitoreamos las especies de arbustos dominantes, evitando especímenes que crecían cerca de piedras y pequeñas depresiones, dentro del radio de otras especies de arbustos más grandes y cerca de parches de erosión eólica. Las especies focales fueron Astragalus granatensis (Lamarack), Cytisus galianoi (Talavera & Gibbs) y Genista versicolor (Boiss.) en España, y Betula nana (Linnaeus), Empetrum nigrum ssp. hermaphroditum (Hagerup) y Phyllodoce caerulea (Linnaeus) en Noruega (Tabla 1). Las seis especies fueron analizadas durante aproximadamente 6 años entre el 1 de enero de 2015 y el 31 de julio de 2020.

Utilizamos datos continuos (por hora) del diámetro del tallo de cada sitio, medidos en paralelo con información ambiental in situ sobre el aire (déficit de presión de vapor, VPD) y el suelo (temperatura y humedad). Para monitorear la variación del diámetro del tallo, montamos dendrómetros de alta precisión (tipo DRO; Ecomatik, Dachau/Alemania) en tallos aéreos horizontales a la superficie del suelo para cada espécimen, lo más cerca posible del cuello de la raíz supuesto (~1–5 cm sobre el suelo). Si es posible, montamos dendrómetros en varios tallos del mismo espécimen para garantizar una representación fiel del crecimiento radial general. Durante el proceso de montaje, retiramos la corteza exterior muerta para colocar el sensor lo más cerca posible del tejido vivo, siguiendo una práctica común para las mediciones de árboles con dendrómetro, por ejemplo14,59. Esto garantiza que la contracción higroscópica y la hinchazón de los tejidos muertos de la corteza exterior no influyan en las mediciones del diámetro. El sensor utilizado tenía un coeficiente de temperatura de <0,2 µm/K.

Recopilamos datos continuos (cada hora) sobre las condiciones ambientales en el sitio directamente en cada sitio, capturando las microcondiciones locales en las que crecen los especímenes muestreados (Fig. 2b, c). Estas mediciones incluyeron temperaturas del suelo (temperatura, T, °C) a una profundidad de 15 cm debajo de la superficie del suelo (dentro de la zona de las raíces), que evaluamos utilizando sensores de temperatura tipo S-TMB-002 de ONSET (precisión de ±0,2 °C). . El contenido volumétrico de agua del suelo (humedad del suelo, SM, m³ agua/m³ suelo), también a 15 cm por debajo de la superficie del suelo, se midió utilizando sensores de humedad del suelo tipo S-SMD-M005 de ONSET (±3% de precisión). Los datos se midieron a intervalos de 1 minuto y se registraron como medias horarias, utilizando registradores HOBO de ONSET (tipo 21-002). Además, calculamos estimaciones específicas del sitio de la demanda de agua atmosférica (déficit de presión de vapor, VPD, kPa) en función de la humedad relativa del aire (Fig. 2e) en las posiciones de las crestas, que se obtuvo de los sensores Skye rht+ (SKH 2065) montados en un registrador de datos ADL-MX (Meier NT) y nuestras mediciones de temperatura anteriores en cada sitio, utilizando la ecuación de Magnus de Sonntag60. La VPD refleja el efecto combinado de las temperaturas y la humedad del aire, y se sabe que afecta directamente el uso del agua de las plantas a través de la transpiración y la productividad51. Todos los datos, incluidos los dendrómetros y las mediciones ambientales, están disponibles en publicaciones separadas61,62.

Todos los análisis se realizaron en el entorno R versión 4.0.363. Para estudiar y comparar patrones y tendencias anuales de cambio de tallo, ajustamos modelos aditivos generalizados (GAM)64 a nuestras mediciones de dendrómetro, utilizando el paquete mgcv65. Los GAM son modelos de regresión semiparamétrica que utilizan una suma de funciones suaves para modelar patrones no lineales en la variable de respuesta, lo que los hace especialmente útiles para modelar datos bimodales o asimétricos y detectar dependencias flexibles66. En comparación con los modelos paramétricos, los GAM permiten que los datos determinen la forma de las curvas de respuesta y no hacen suposiciones a priori sobre la relación funcional entre las variables67. En este caso, la variable de respuesta fue el cambio horario del diámetro del tallo (μm) en comparación con el inicio del período de estudio (2014). El cambio en el diámetro del tallo se modeló primero como una función suavizante de la estacionalidad, expresada como día del año. El sitio y el año de muestreo se incluyeron como efectos aleatorios en el modelo para tener en cuenta la variación intraanual y entre sitios. Los modelos finales tuvieron así la forma

donde s1 representa una función de suavizado, ajustada mediante una spline de regresión de placa delgada penalizada, a es la intersección del modelo y εi es el valor residual. La dimensión base (k) para el suavizado se estableció en 12. Se verificó si este valor es adecuado calculando una estimación de la varianza residual (basada en la diferenciación de residuos que son vecinos cercanos según las covariables (numéricas) del suavizado) dividida por la varianza residual (índice k)64. Además, para la selección del modelo se utilizó la puntuación de validación cruzada generalizada (GCV), como estimación del error cuadrático medio de predicción (Figura 1 complementaria). Los diagnósticos del modelo se produjeron utilizando la función gam.check proporcionada en el paquete mgcv65 y se presentan en la Tabla 2. Ajustamos GAM para cada especie y cada posición topográfica por separado. Además, además de modelar el cambio en el diámetro del tallo, adaptamos GAM de forma similar a los parámetros ambientales medidos para una comparación directa de los modelos resultantes.

Posteriormente, incluimos efectos ambientales estandarizados como covariables en la estructura del modelo utilizando modelos no lineales de retardo distribuido (DLNM), implementados con el GAM68,69 para describir los efectos retardados del microclima en los patrones de diámetro del tallo. Estos modelos permiten un análisis detallado de las relaciones entre el clima y el diámetro del tallo a lo largo del año, incluida la estacionalidad a escala fina de estas relaciones. Relacionar modelos que incorporan factores microclimáticos en diferentes períodos de tiempo retrasados y modelos ajustados a nuestros datos brutos de diámetro del tallo permite una interpretación visual e intuitiva de los resultados (Figs. 3, 5). Los modelos de retardo distribuido (DLM) fueron propuestos originalmente por Almon70 y desde entonces se utilizan para describir asociaciones retardadas entre una variable de entrada y una variable de respuesta en una variedad de campos [por ejemplo, ref. 71]. Múltiples estudios han demostrado la importancia de los efectos retardados del clima sobre el crecimiento de la vegetación69,72. Los DLNM incluyen tales efectos y permiten que la dependencia varíe suavemente a lo largo del tiempo de retraso mediante la incorporación de una función de base cruzada, que es una combinación de dos funciones que especifican las relaciones en las dimensiones del predictor (función de respuesta de predictor) y los retrasos (función de respuesta de retraso). , respectivamente68. Para ambas funciones, aplicamos una función spline cúbica penalizada y natural con 4 y 3 grados de libertad, respectivamente, con base en el criterio de información de Akaike73. Por tanto, los modelos completos se pueden expresar como:

donde s2 es la función de base cruzada, creada utilizando el paquete dlnm74. Para capturar y diferenciar significativamente los efectos ambientales retardados sobre el cambio del diámetro del tallo, comparamos modelos para cada parámetro ambiental (T, SM y VPD), así como modelos que permiten diferentes retardos máximos, que van desde 3 a 180 días.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de investigación de la naturaleza vinculado a este artículo.

Todos los datos subyacentes pertinentes a los resultados presentados en esta publicación están disponibles públicamente en dos artículos de datos separados publicados en “ERDKUNDE---Archive for Scientific Geography” (https://www.erdkunde.uni-bonn.de). Todos los datos de las regiones de estudio en Noruega están disponibles en https://doi.org/10.3112/erdkunde.2021.dp.01 y los datos de las regiones de estudio en España están disponibles en https://doi.org/10.3112 /erdkunde.2022.dp.01.

Todo el código personalizado utilizado para generar los resultados presentados en este estudio se escribió utilizando el software estadístico R versión 4.0.3 (R Core Team, 2020). Estará disponible a pedido.

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Annette Bär*, Niklas Beckers, Elise Dierking, Nils Hein, Stef Weijers y Dirk Wundram (todos (*anteriormente) Universidad de Bonn) y Anders Lundberg (Universidad de Bergen) colaboraron en nuestro proyecto LTAER-Noruega. Además, agradecemos a Wenche Dahl, Else Ragni Yttredal, Ole Magna Øvsteng y Anders Svare por su hospitalidad en Noruega, y a los propietarios de tierras y a las autoridades noruegas (municipios de Vågå y Stranda) por su apoyo general. Agradecemos a Katrin Blomvik Bakken y a todos los miembros y personal de la Fundación del Patrimonio Mundial de Geirangerfjord y el Centro de los Fiordos Noruegos, Patrimonio Mundial de la UNESCO, por su colaboración a largo plazo, y reconocemos el permiso para realizar trabajos de campo en el Área de Protección del Paisaje y Patrimonio Natural Mundial de Geiranger. durante más de 20 años. Los autores también agradecen a Blanca Ramos Losada y José Enrique Granados Torres (Equipo de Gestión, Parque Nacional y Parque Natural de Sierra Nevada; proyecto número 38_21) por la colaboración a largo plazo, los permisos de investigación y el apoyo general, y a Cecilio Tarifa, Mercedes Cano y Manuel Peregrina ( Personal, Parque Nacional y Parque Natural de Sierra Nevada) por el apoyo en campo, las autoridades españolas de la provincia de Granada, particularmente Francisco Mingorance Castillo y el personal del ayuntamiento de Mecina Bombarón por el apoyo general, Javier Herrero Lantarón (Universidad de Córdoba) por el acceso a los datos climáticos de la estación meteorológica alpina “Refugio Poqueira” a 2510 m snm (coordenadas: 37.02N, -3.32E), Yolanda Jiménez Olivencia, Andrés Caballero y Laura Porcel Rodríguez (Universidad de Granada) para una colaboración a largo plazo, datos acceso y apoyo general, Joaquín Molero Mesa (Universidad de Granada) por la identificación de especies, María Dolores Moreno Ferrer y Manuel De Toro Moreno por la hospitalidad en Mecina Bombarón y Gloria López Guerrero en Capileira, Francisco Marín de la Torre (Servicio de Interpretación Altas Cumbres, Capileira) y Alejandro Mingorance Rodríguez (Mecina) para servicios todoterreno. Partes de este estudio fueron apoyadas por la Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) (subvenciones LO 830/16-1, LO 830/32-1).

Financiamiento de Acceso Abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Departamento de Geografía, Universidad de Bonn, Meckenheimer Allee 166, Bonn, D-53115, Alemania

Svenja Dobbert, Eike Corina Albrecht y Jörg Löffler

Departamento de Ciencias Naturales y Salud Ambiental, Universidad del Sudeste de Noruega, Gullbringvegen 36, Bø, N-3800, Noruega

Roland Pape

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

JL tuvo la idea, diseñó la plataforma de investigación, realizó el trabajo de campo y, junto con RP y ECA, dirigieron el proyecto a largo plazo. SD analizó los datos, dirigió la redacción del manuscrito y ordenó las figuras, con contribuciones de ECA, RP y JL.

Correspondencia a Jörg Löffler.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Jesús Julio Camarero y Courtney Collins por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales: Quan-Xing Liu y Luke R. Grinham.

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Reimpresiones y permisos

Dobbert, S., Albrecht, EC, Pape, R. et al. El crecimiento de los arbustos alpinos sigue patrones estacionales bimodales en todos los biomas: controles ambientales inesperados. Común Biol 5, 793 (2022). https://doi.org/10.1038/s42003-022-03741-x

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Recibido: 22 de marzo de 2022

Aceptado: 20 de julio de 2022

Publicado: 06 de agosto de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-022-03741-x

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